Mammals in São Paulo State: diversity, distribution, ecology, and conservation / Mamíferos do Estado de São Paulo: diversidade, distribuição, ecologia e conservação

Abstract Mammals are charismatic organisms that play a fundamental role in ecological functions and ecosystem services, such as pollination, seed dispersal, nutrient cycling, and pest control. The state of São Paulo represents only 3% of the Brazilian territory but holds 33% of its mammalian diversity. Most of its territory is dominated by agriculture, pastures, and urban areas which directly affect the diversity and persistence of mammals in the landscape. In addition, São Paulo has the largest port in Latin America and the largest offshore oil reservoir in Brazil, with a 600 km stretch of coastline with several marine mammal species. These human-made infrastructures affect the diversity, distribution, ecology, and the future of mammals in the state. Here, we answer five main questions: 1) What is the diversity of wild mammals in São Paulo state? 2) Where are they? 3) What is their positive and negative impact on human well-being? 4) How do mammals thrive in human-modified landscapes? 5) What is the future of mammals in the state? The state of São Paulo holds 255 species of native mammals, with four endemic species, two of them globally endangered. At least six species (two marsupials, Giant otter, Pampas deer, Brazilian dwarf brocket deer, and Giant armadillo) were extirpated from the state due to hunting and habitat loss. The intense human land use in the state forced many mammalian species to change their diet to cope with the intense fragmentation and agriculture. Large-scale monoculture has facilitated the invasion of exotic species such as wild boars (javali) and the European hare. Several "savanna-dwelling" species are expanding their ranges (Maned wolf, Brocket deer) over deforested areas and probably reflect changes towards a drier climate. Because the state has the largest road system, about 40,000 mammals from 33 species are killed per year in collisions causing an economic loss of 12 million dollars/year. The diversity of mammals is concentrated in the largest forest remnants of Serra do Mar and in the interior of the State, mainly in the regions of Ribeirão Preto and Jundiaí. Sampling gaps are concentrated throughout the interior of the state, particularly in the northwest region. Wild mammals play a fundamental role in many ecosystem services, but they can also be a concern in bringing new emergent diseases to humans. Although the taxonomy of mammals seems to be well known, we show that new species are continuously being discovered in the state. Therefore, continuous surveys using traditional and new technologies (eDNA, iDNA, drones), long-term population monitoring, investigation of the interface of human-wildlife conflict, and understanding of the unique ecosystem role played by mammals are future avenues for promoting sustainable green landscapes allied to human well-being in the state. The planting of forest or savanna corridors, particularly along with major river systems, in the plateau, controlling illegal hunting in the coastal areas, managing fire regimes in the Cerrado, and mitigating roadkill must be prioritized to protect this outstanding mammal diversity.

Resumo Os mamíferos são organismos carismáticos que desempenham um papel fundamental na função ecológica e nos serviços ecossistêmicos, como polinização, dispersão de sementes, ciclagem de nutrientes e controle de pragas. O Estado de São Paulo representa apenas 3% do território brasileiro, mas detém 33% da diversidade de mamíferos. A maior parte de seu território é dominado pela agricultura, pastagens e áreas urbanas que afetam diretamente a diversidade e a persistência dos mamíferos na paisagem. Além disso, São Paulo possui o maior porto da América Latina e o maior reservatório de petróleo costeiro do Brasil, com 600 km de extensão de litoral com diversas espécies de mamíferos marinhos. Essas infraestruturas afetam a diversidade, distribuição, ecologia e o futuro dos mamíferos no estado. Aqui, respondemos cinco perguntas principais: 1) Qual é a diversidade de mamíferos silvestres no Estado de São Paulo? 2) Onde eles ocorrem? 3) Qual é o seu impacto positivo e negativo no bem-estar humano? 4) Como os mamíferos persistem em paisagens modificadas pelo homem? 5) Qual é o futuro dos mamíferos no estado? O estado de São Paulo possui 255 espécies de mamíferos nativos, com quatro espécies endêmicas, duas delas globalmente ameaçadas de extinção. Pelo menos seis espécies (dois marsupiais, ariranha, veado-campeiro, veado-cambuta e tatu-canastra) foram extirpadas do estado devido à caça e perda de habitat. O intenso uso humano da terra no estado forçou muitas espécies de mamíferos a mudar sua dieta para lidar com a intensa fragmentação e agricultura. A monocultura em larga escala facilitou a invasão de espécies exóticas, como porcos selvagens (javaporco) e a lebre europeia. Várias espécies de áreas abertas estão expandindo suas áreas de distribuição (lobo-guará, veado-catingueiro) sobre áreas desmatadas e provavelmente refletem mudanças em direção a um clima mais seco. Como o estado possui o maior sistema rodoviário do Brasil, cerca de 40 mil mamíferos de 33 espécies são mortos por ano em colisões, causando um prejuízo econômico de 12 milhões de dólares/ano. A diversidade de mamíferos está concentrada nos maiores remanescentes florestais da Serra do Mar e no interior do Estado, principalmente nas regiões de Ribeirão Preto e Jundiaí. As lacunas amostrais estão concentradas em todo o interior do estado, principalmente na região noroeste. Os mamíferos silvestres desempenham um papel fundamental em muitos serviços ecossistêmicos, mas também podem ser uma preocupação em trazer novas doenças emergentes para as populações humanas. Embora a taxonomia de mamíferos pareça ser bem conhecida, mostramos que novas espécies estão sendo continuamente descobertas no estado. Portanto, pesquisas usando tecnologias tradicionais e novas (eDNA, iDNA, drones), monitoramento populacional de longo prazo, a investigação da interface do conflito homem-vida selvagem e a compreensão do papel único no ecossistema desempenhado pelos mamíferos são um caminho futuro para promover uma paisagem verde sustentável aliada ao bem-estar humano no estado. O plantio de corredores florestais ou de cerrado, principalmente junto aos principais sistemas fluviais, no planalto, o controle da caça ilegal nas áreas costeiras, o manejo dos regimes de fogo no Cerrado e a mitigação dos atropelamentos devem ser uma prioridade para proteger essa notável diversidade de mamíferos.

Human-modified landscape acts as refuge for mammals in Atlantic Forest / Paisagem antropicamente modificada atua como refúgio para mamíferos na Mata Atlântica

Abstract: Human-modified landscapes (HMLs) are composed by small, isolated and defaunated forest fragments, which are surrounded by agricultural and urban areas. Information on species that thrives in these HMLs is essential to direct conservation strategies in local and regional scales. Since HMLs are dominant in the Atlantic Forest, we aimed to assess the mammalian diversity in a HML in southeastern Brazil and to propose conservation strategies. We collected data of terrestrial (small-, medium- and large-sized) and volant mammals in three small forest fragments (10, 14 and 26 ha) and adjacent areas, between 2003 and 2016, using complementary methods: active search, camera trapping, live-traps, mist nets and occasional records (i.e., roadkills). In addition, we used secondary data to complement our species list. We recorded 35 native mammal species (6 small-sized, 16 medium- and large-sized, and 13 bats) and seven exotic species in the HML. The recorded mammal assemblage (non-volant and volant), although mainly composed of common and generalist species, includes three medium- and large-sized species nationally threatened (Leopardus guttulus, Puma concolor and Puma yagouaroundi) and two data deficient species (Galictis cuja and Histiotus velatus), highlighting the importance of this HML for the maintenance and conservation of mammal populations. Despite highly impacted by anthropogenic disturbances, the study area harbors a significant richness of medium- and large-sized mammals, being an important biodiversity refuge in the region. However, this biodiversity is threatened by the low quality of the habitats, roadkills and abundant populations of domestic cats and dogs. Therefore, we stress the need of conservation strategies focusing on the medium- and large-sized mammals as an umbrella group, which could benefit all biodiversity in the landscape. We recommend actions that promotes biological restoration, aiming to increase structural composition and connectivity of the forest fragments, reducing roadkills and controlling the domestic cats and dogs' populations, in order to maintain and improve the diversity of mammals in long-term.

Resumo: Paisagens antropicamente modificadas (HMLs) são compostas por fragmentos florestais pequenos, isolados e defaunados, imersos em áreas agrícolas e/ou urbanas. Informações sobre as espécies que habitam essas paisagens são importantes para o direcionamento de estratégias de conservação em escalas local e regional. Uma vez que as HMLs são as paisagens dominantes na Mata Atlântica, o objetivo deste trabalho foi avaliar a diversidade de mamíferos em uma HML do sudeste do Brasil e propor estratégias para sua conservação. Foram coletados dados de mamíferos terrestres (pequenos, médios e grandes) e voadores em três fragmentos florestais (10, 14 e 26 ha) e áreas adjacentes, entre 2003 e 2016, usando métodos complementares: busca ativa, armadilhamento fotográfico, armadilhas de captura e redes de neblina. Adicionalmente, foram utilizados dados de literatura para complementar a lista de espécies. Foram registradas 35 espécies de mamíferos nativos (6 de pequenos, 16 de médios e grandes e 13 de morcegos) e sete espécies exóticas. A assembleia de mamíferos registrada (terrestres e voadores), embora composta por espécies generalistas, apresentou três espécies de médio e grande porte ameaçadas de extinção nacionalmente (Leopardus guttulus, Puma concolor and Puma yagouaroundi) e duas deficientes em dados (Galictis cuja and Histiotus velatus), destacando a importância dessa HML para conservação e manutenção das populações de mamíferos. Embora inserida em uma paisagem extremamente modificada, a área de estudo abriga uma riqueza significativa de mamíferos de médio e grande porte, sendo um importante refúgio para a biodiversidade na região. Entretanto, essa biodiversidade está ameaçada pela baixa qualidade dos habitats, por atropelamentos e por abundantes populações de cães e gatos domésticos. Portanto, enfatizamos a necessidade de estratégias de conservação focadas nos mamíferos de médio e grande porte como grupo "guarda-chuva", o que pode beneficiar as demais espécies na paisagem. Recomendamos ações de conservação visando a restauração biológica, para melhorar a composição estrutural e conectividade dos fragmentos florestais, reduzir o número de atropelamentos e controlar as populações de cães e gatos domésticos, afim de manter e aumentar a diversidade local de mamíferos em longo prazo.

Past and present land use influences on tropical riparian zones: an isotopic assessment with implications for riparian forest width determination / Influências pretéritas e presentes do uso da terra sobre zonas ripárias tropicais: uma avaliação isotópica com implicações para a determinação da largura de florestas ripárias

Abstract In this article, by using carbon stable isotopes, we assessed the past and present land use influences that riparian areas are subject within agricultural landscapes. Emphasis is given to the understanding of the effects of the 2012 Brazilian Forest Act on such areas. We selected five riparian areas within a highly C4 dominated agricultural landscape. Three of them had 30 meters native riparian forest buffer (NRFB) and two of them had 8 meter and no NRFB. We used three 100 meter-transects located 5, 15 and 30 meters relative to stream channel to obtain soil samples (0 - 10 cm). All riparian areas presented soil carbon isotopic signatures that are not C3 (native forests) irrespective of having or not 30 meters NRFB. Two cases presenting less than 30 meters NRFB had higher C4 derived carbon contribution. All of the other three areas that followed the 30 meters NRFB presented, to some degree, C4 derived carbon, which was attributed to C4 organic matter deposition originated from cultivated areas and, in one case, to the persistence of former exotic grasses. With the 2012 Forest Act allowing narrower buffers (< 30 meters), we expect C4 contributions to soil organic matter to remain high in riparian areas and streams within agricultural landscapes dominated by C4 plants where 30 meter NRFB is no longer required. Such contributions will likely continue to have detrimental effects on stream water quality and biota.

Resumo Neste artigo, ao utilizar isótopos estáveis de carbono, nós avaliamos as influências presentes e pretéritas do uso da terra a que as áreas ripárias estão sujeitas quando situadas dentro de paisagens agrícolas. Ênfase é dada ao entendimento dos efeitos do Código Florestal de 2012 em tais áreas. Nós selecionamos cinco áreas ripárias em uma paisagem agrícola altamente dominada por plantas C4. Três delas apresentam faixa ripária de floresta nativa (FRFN) de 30 metros de largura e as outras duas apresentam FRFN de 8 e 0 m (i.e. sem FRFN). Nós utilizamos três transectos de 100 metros localizados a 5, 15 e 30 metros de distância do canal fluvial para obter amostras de solo (0 - 10 cm). Todas as áreas ripárias apresentaram assinaturas isotópicas do carbono do solo que não são C3 (floresta nativa) independentemente de apresentarem ou não FRFN de 30 metros. Os dois casos em que FRFN era menor que 30 m apresentaram maior contribuição de carbono oriundo de plantas C4. Todas as outras três áreas com FRFN de 30 m também apresentaram, em algum grau, carbono oriundo de plantas C4. Todas as outras três áreas com FRFN de 30 m também apresentaram, em algum grau, carbono oriundo de plantas C4 que foi atribuído è deposição de matéria orgânica de plantas C4 originada das áreas cultivadas e, em um caso, è persistência de gramíneas exóticas pré-existentes. Com o Código Florestal de 2012 permitindo FRFN mais estreitas (< 30 metros), nós esperamos que a contribuição de plantas C4 para a matéria orgânica permaneça alta em áreas ripárias e rios dentro de paisagens agrícolas dominadas por plantas C4 onde a FRFN de 30 m não é mais uma obrigação. Tais contribuições irão, provavelmente, continuar a ter efeitos prejudiciais è qualidade de água dos rios e à sua biota.